De in Dokkum geboren Hoekstra werkte in de jaren zeventig en tachtig op het ministerie van Algemene Zaken als adviseur juridische zaken voor achtereenvolgens de premiers Joop den Uyl, Dries van Agt en Ruud Lubbers. In 1986 werd hij secretaris-generaal, de hoogste ambtenaar op dit departement.

Hoekstra was vanaf 1994 ruim tien jaar lid van de Raad van State. Na de eeuwwisseling was hij als informateur betrokken bij de totstandkoming van zowel het tweede als het vierde kabinet-Balkenende.

Samen met topbestuurder Jean Frijns werd Hoekstra in 2013 gevraagd een onderzoek te leiden naar de nationalisatie van SNS Reaal. De commissie oordeelde hard over het optreden van De Nederlandsche Bank (DNB) en het ministerie van Financiën rond de ondergang van de bank en verzekeraar.

Hoekstra boog zich later ook over de zaak van de man die in 2014 voormalig zorgminister Els Borst vermoordde, en later ook zijn eigen zus. De onderzoekscommissie concludeerde onder meer dat politie, justitie en ggz structureel grote steken lieten vallen in de omgang met verwarde personen.

In columns bleef Hoekstra zich nog tot voor kort uitspreken over actuele politieke kwesties. Vorig jaar nog riep hij het kabinet daarin op af te zien van toepassing van het noodrecht om de instroom van asielzoekers in te dammen. „Begin er niet aan”, was zijn ongevraagde advies.